הוא אמנם לא הגיע מהרוק ופעל בעיקר בשדה הקאנטרי, אך אין ספק שהשפעתו של ג’וני קאש על הרוק היא בלתי ניתנת לערעור. מהטבע המוזיקלי ועד לדימוי הקשוח שרוקרים רבים אימצו ממנו. הזמר והגיטריסט שנולד בארקנסו, גדל במשפחה מוכת עוני, בעודו עובד בשדות הכותנה עם משפחתו. הוא נחשף למוזיקה דרך הגוספל ששמע בכנסיות ולמד גיטרה מאמו וחבר ילדות. חייו הצעירים של קאש היו למודי כאב עם עבודה קשה מאז גיל חמש, מאבקיה של משפחתו לשרוד במהלך השפל הכלכלי הגדול של ארה”ב ומותו של אחיו כתוצאה מתאונת עבודה. כל אלו השפיעו רבות על היצירה של קאש שרוב שיריו היו קודרים ועסקו בנושאים כמו צער, מצוקה, מוסריות וגאולה.
כשהיה בתיכון, החל לצבור לעצמו ניסיון כמוזיקאי כשניגן בתחנת רדיו מקומית. בשירותו הצבאי, הוצב במערב גרמניה. שם שירת במערך הטכני של חיל האוויר האמריקאי. עם חזרתו לאמריקה, החל לצבור תאוצה והקריירה שלו החלה לנסוק, כשחתם בחברת התקליטים סאן רקורדס. חברת התקליטים הקטנה שתוציא מתוכה כמה מהכוכבים הגדולים של אמריקה, כינסה את קאש יחד עם עוד כוכבים עולים כמו אלביס פרסלי, קארל פרקינס וג’רי לי לואיס להרכב שנודע כ”קוורטט מיליון הדולר”. הרכב חשוב שגם הוא היה מהמתניעים של הרוקנרול בארה”ב.
בשנת 1955 הוציא קאש את הסינגל השני שלו Folsom Prison Blues. שיר זה נחשב לאחד הגדולים בקריירה של קאש ורבים מהאלמנטים שבו, הפכו ללחם ולחמאה של רוקרים רבים עם השנים. פריטת הגיטרה שלו שנשמעה כמו רכבת נוסעת, קול הבריטון הנמוך והדומיננטי, המילים הקודרות שעוסקות בסתמיות החיים והסאונד שנוצר עם להקתו The Tennessee Three שליוותה אותו פרק זמן ארוך בקריירה והגדירה את הצליל המפורסם של קאש. הסינגל הוביל לנסיקת הקריירה של קאש והפיכתו למוזיקאי הרווחי ביותר בסאן רקורדס. שירו הבא שהוציא I Walk the Line הפך גם הוא ללהיט עם האווירה האפלולית שמשרה קאש במהלך השיר. בשנת 1957 יצא אלבום הסולו הראשון שלו Johnny Cash with His Hot and Blue Guitar!
על אף הצלחתו של קאש, הרגיש כי הוא לא יכול להתקדם ולהשתכר היטב בחברה קטנה יחסית כמו סאן, ולאחר הקלטת אלבומו הראשון הוא עבר לחברת התקליטים המצליחה קולומביה, שהפכה אותו לכוכב עם עוד להיטים מצליחים וגדולים כמו Ring of Fire שנכתב בעקבות אהבתו לאשתו לעתיד ג’ון קרטר, אף היא זמרת קאנטרי. השניים יקנו לעצמם שם יחדיו כמבצעי דואטים מצליחים לא פחות מקריירות הסולו שלהם.
לקראת סוף שנות השישים ותחילת השבעים מיצב את עצמו קאש כדמות מיתולוגית. עם הופעתו התמידית בשחור שהקנתה לו את הכינוי “האיש בשחור”, עיקשותו לעמוד לצד ערכיו וסירובו להיענות לדרישות גורמים ממלכתיים וכמובן, הופעותיו החינמיות בבתי כלא שעיצבו את דמותו הקשוחה של קאש שהייתה מושא הערצה לרבים. אלבומו מ-1968, At Folsom Prison שהוקלט בבית הכלא בהופעה בלתי נשכחת, נחשב כאחד מאלבומי ההופעה הגדולים בהיסטוריה. ההצלחה האירה פנים לקאש והוא קיבל תכנית טלוויזיה משלו, בה אירח כמה ממוזיקאי הפולק והרוק שהיו לתלמידיו הרוחניים של קאש כמו בוב דילן וג’וני מיטשל. הוא גם היה פעיל פוליטית לרוב בצד השמאלי של המפה, על אף שהיה ידידם של נשיאי ארה”ב עם זיקה לימין.
שנות השמונים היו לתקופת דעיכה קשה בקריירה של קאש. על אף שנכנס להיכל התהילה של הקאנטרי בגיל 48, הוא לא הוציא שירים שעמדו בסטנדרטים של שנות החמישים עד השבעים. התמכרותו לסמים במהלך תקופת הזהב שלו, הגיעה לשפל מחפיר שפגע בתפקודו ובריאותו של קאש. גם חברת התקליטים קולומביה התעלמה ממנו כליל ולא ראתה סיבה להשקעה בו. דווקא באותה תקופה, רוקרים צעירים רבים סיפרו בגאווה על השפעתו של קאש עליהם בין אם מוזיקלית ובין אם מבחינת פרסונה בימתית. זמרים כמו ניק קייב, אלביס קוסטלו ויוצרים רבים בפאנק רוק הפכו את קאש לדמות נערצת.
בשנות התשעים, זכה קאש לעדנה מחודשת ולחזרה לקריירה מוצלחת, כשהקליט גרסאות כיסוי רבות ללהקות ומוזיקאים שרובם היו ילדים כשהיה בשיא הקריירה שלו. מ-Rusty Cage של סאונדגארדן ועד Personal Jesus של דפש מוד, קאש חזר לקדמת הבמה בין היתר בזכות המפיק הגדול ריק רובין שהכווין אותו לביצוע גרסאות כיסוי שידע כי יתאימו לקולו המחוספס והנמוך. אלה יצאו בסדרת האלבומים American שהפכו את קאש סופית לאייקון. גרסת הכיסוי הנודעת ביותר שהפכה לאחד משיריו הידועים של קאש ועלתה על המקור היא Hurt של ניין אינץ’ ניילס. השיר שהגיע מטריטוריית האינדסטריאל מטאל, הפך לבלדה כאובה שמשמעותה השתנתה תחת ביצועו המרטיט של קאש שהתקרב לסוף חייו.
מותו של ג’וני קאש מיצב אותו כאייקון תרבותי ודמות מיתולוגית משמעותית בעולם בכלל ובתרבות האמריקאית בפרט. קאש נחשב לאחת הדמויות המשפיעות ביותר על עולם הרוק בכל היבטיו, ומוזיקאים רבים בתחום שקיבלו ממנו השראה חבים לו את הצלחתם, על אף שלא היה מזוהה עם הרוק בראשונה.